События аниме буквально продолжают линию прошлого сезона: после таинственного исчезновения Зеро он возвращается в стены академии. Юки, хоть и испытывает облегчение, продолжает гадать, что именно случилось, когда их пути разошлись, ведь её прошлое по‑прежнему окутано тайной. Зеро, несущий на себе тревожные видения, вспыхнувшие в тот день, когда он выпил кровь Канаме, отправляется к пробудившейся Марии Куренай в поисках ответов на мучающие вопросы. Она же даёт ему не прямые разъяснения, а загадочную подсказку, содержащую догадку о том, кто может оказаться настоящим врагом. Тем временем в академию прибывают представители Высшего совета вампиров с целью наказать Зеро за предполагаемое преступление — убийство чистокровного. Однако Канаме вмешивается в решение совета не только ради спасения друга, но и по иную, скрытую от окружающих причину. Эти события сплетаются в одну нить, подталкивая героев к новым испытаниям и ставя вопрос о верности, силе и истинной цели борцов за выживание в мире, где вампиры и люди вынуждены сосуществовать.
